Годом основания Театра считается 1925 год, когда выпускники студии при Малом театре под руководством Лешковской, Айдарова и Костромского организуют передвижной театр. Свои сценические опыты они решают связать с именем великой актрисы Марии Николаевны Ермоловой, на что было дано ее благословение.

В 1933 году коллектив Театра им.Ермоловой объединяется с актерами Театра-студии им. Луначарского, организованной Терешковичем, в 1937 году — со Студией п/р Хмелева. Руководителем Театра Ермоловой становится народный артист СССР Хмелев.

В 1944 году театр возглавляет народный артист РСФСР Лобанов. В репертуаре театра — «Старые друзья» Л. Малюгина, «Спутники» В. Пановой, «Счастье» П. Павленко, «Пушкин» П. Глобы, «Время и семья Конвей» Дж. Пристли, «Бешеные деньги» А. Островского...

С 1956 по 1970 годы в театре работают режиссеры Варпаховский, Комиссаржевский, Васильев, Шатрин. До 1985 года театр возглавляет ученик Лобанова Андреев. На ермоловской сцене впервые играются спектакли по произведениям Вампилова: «Старший сын» (1972), «Прошлым летом в Чулимске» (1973), «Стечение обстоятельств» (1977), «Утиная охота» (1979). В афише рядом с именами Э. де Филиппо («Суббота, воскресенье, понедельник»), М. Булгакова («Бег») появляются имена молодых авторов: Д. Валеева, Э. Володарского, О. Кучкиной.

В 1985 году руководит театром Фокин, а в 1989 году коллектив театра разделился на две труппы: Театр им. Ермоловой и Международный театральный Центр им. Ермоловой.

С 1990  труппу Театра им. Ермоловой вновь возглавил народный артист СССР Владимир Алексеевич Андреев. Его постановка «Марии Стюарт» Шиллера ознаменовала символическое объединение двух трупп: на ермоловской сцене впервые за семь лет вместе играли артисты Театрального Центра и Театра Ермоловой

Сегодня рядом со старшим поколением ермоловцев работают молодые артисты. Преемственность поколений — это то, чем всегда был силен театр. Главным в творчестве ермоловцев остается самый обычный человек со всеми его слабостями и пороками, с его конфликтами, страданиями и счастьем. Остается то, о чем всегда рассказывал театр: добро и зло, любовь и ненависть, власть и судьба.

  Сегодня в театре ставят спектакли режиссёры: Вадим Данцигер, Алексей Левинский, Фаина Веригина, Галина Дубовская, Михаил Борисов.